Формировалась в г.Тбилиси в составе Закавказского фронта.

После сформирования до 25 октября она подчинялась командованию войсками Закавказского фронта, затем вошла в 47-ю армию и получила задачу на при­крытие Военно-Грузинской дороги в районе Главного Кавказского хребта. С 25 ноября дивизия была передана 46-й армии и передислоцирована в район Зугдиди, Очемчири, Сухуми, где выполняла задачи по обороне побережья Черного моря на фронте Новый Афон - Анаклия.

К утру 23 декабря сосредоточилась в Очамчира. Был получен приказ о переброске в Севастополь. К вечеру 26 декабря была погружена для перевозки. К 2 января 42г. была переброшена в Севастополь на теплоходах "Абхазия", "Белосток" и "Львов". Всего было перевезено 6334чел., 60 орудий, 906 лошадей, 103 автомашины, 24 минометов.

В начале апреля 1942 г. в Приморской армии была проведена инспекция помощником нач. оперотдела фронта майором П.К. Уткиным. Он отмечал, что среди соединений армии в худшую сторону выделяются 388-я и 386-я сд, «имеющие большой процент дезертиров и перешедших на сторону врага, многонациональным составом, слабостью командного состава».

По состоянию на 1 марта 1942 г. на 7691 человек 386сд – 2119 грузин, 198 армян и 1914 азербайджанцев.

Дивизия заняла оборону во II секторе обороны от р. Черной до Макензии (фронт – 12 км) вместе с частями 7-й и 8-й бригад морской пехоты.

7 июня начался третий штурм Севастополя. Румынский горный корпус действовавшие между LIV и XXX немецкими корпусами также вел 7 июня наступательные действия, но в полосе 1-й гсд было остановлено огнем советской обороны, а в полосе 18-й пд несколько продвинувшиеся части пришлось даже отвести назад, «чтобы не допустить дальнейших потерь». Противником 18-й пд являлись 772-й полк 386-й сд и 8-я бригада морской пехоты, успешно отразившие все атаки.

До 17 июня вводом в бой резервов и при помощи хорошей работы нашей артиллерии оборона на участке III и IV секторов в целом держалась. Однако ввиду больших потерь в частях оборонявших III и IV сектора и начавшего сказываться недостатка боеприпасов в ходе очередных атак начавшихся 17 июня немецким войскам удалось овладеть укреплениями на этих секторов. К утру 24 июня части СОР отошли на южную сторону Северной бухты. Дивизия в составе II сектора (командир комдив 386сд полковник Н.Ф. Скутельник) к 24 июня продолжала удерживать рубеж обороны: от выс. 113, 2 до выс. 75, 0 вместе с 7мсбр.

Решающим днем штурма стало 29 июня. Ночью немецкие войска произвели форсирование Северной бухты захватив плацдарм. Утром XXX AK при поддержке всех сил авиации и артиллерии перешел в решительное наступление в направлении Сапун-горы.. Это привело к прорыву обороны в I и II секторах. Как писал в своем отчете командир 8-й бригады морской пехоты полковник П.Ф. Горпищенко: «С утра 29 июня под ураганным огнем противника подразделения правого соседа [386 сд], в том числе, 775сп стали в беспорядке отходить на Сапун-гору и далее на Дергачи». Посланная из бригады с целью недопущения противника до Сапун-горы рота была окружена и уничтожена. По пятам отступающих подразделений 386сд немцы зашли в тыл 8-й бригаде. Последствия немецкого прорыва были самые тяжелые. П.Ф. Горпищенко пишет в отчете: «К 12 часам дня бригада понесла потери до 80 % и начала отход к Английскому редуту Виктория. Штаб бригады потерял связь со своими частями, соседями и штабом армии». Причем штурм Сапун-горы, по немецким данным, действительно проходил быстрыми темпами. В отчете о действиях 28-й лпд указывается: «Сапун-гора захвачена первым же штурмом с минимально возможными потерями среди наших солдат». К вечеру прорыв был расширен до 5 км и достиг 3 км в глубину. За день в полосе корпуса было взято 2722 человека пленных, значительно больше, чем в предыдущие дни.

Ввиду развала обороны утром 30 июня Октябрьский дает телеграмму наркому ВМФ Н.Г. Кузнецову и маршалу С.М. Буденному в котором просил эвакуировать командный состав флота и Приморской армии. Разрешение было дано и вечером 30 июня командный состав СОР был вывезен на транспортных самолетах с мыса Херсонес и двух подводных лодках.

Командир дивизии полковник Скутельник Н.Ф. в последние дни обороны Севастополя 27 июня 1942 г., находясь на КП дивизии был ранен и на следующий день достав­лен в бухту Камышева для эвакуации, но эвакуироваться не смог. В ночь с 30 июня на 1 июля при взрыве 35-й морской бере­говой батареи был тяжело контужен и в бессознательном состоянии переведен в подземный проход этой батареи к морю. 10 июля, находясь в скалах, был захвачен в плен и доставлен сначала в бывший лаза­рет 35-й морской береговой батареи, затем в г. Севастополь. В апреле 45г. освобожден из плена американскими войсками.

30 июля 1942 года дивизия расформирована.