Сформирована в сентябре-октябре 1941 на Закавказском фронте в рамках реализации постановления ГКО СССР № 459сс от 11.08.1941 После завершения формирования первоначально продолжала дислоцироваться в Закавказье.

25 декабря началась погрузка дивизии в Махачкале для отправки в состав 44А на Тамани. 29 декабря эшелоны 40сд начали разгружаться в районе Тоннельной. С 3 января началась переброска дивизии на судах в недавно отбитую у противника Феодосию. Первый батальон 655сп был переброшен в Феодосию 6 января. Части дивизии сосредоточились в районе погрузки. К 11 января основные силы стрелковых полков были перевезены в Феодосию, но 916ап и тыловые подразделения еще ожидали транспортов для перевозки. К 16 января перевозка основных сил дивизии в Феодосию была завершена. С утра 16 января немецкие войска перешли в наступление прорвав оборону 44А. Командующий генерал-майор Первушин и член ВС были ранены. Армия начала отход на Ак Монайские позиции оставив Феодосию. 655сп погиб в окружении в Феодосии. К 18 января отошла к Дальн. Камышлы. Бойцы дивизии уже 3 дня не получали пищи..

После долгого сосредоточения войск, танков и предметов снабжения утром 27 февраля наконец началось наступление Крымского фронта. 51А должна была наносить главный удар, 44А наступала на второстепенном направлении и не получила поддержки танковых бригад с тяжелыми КВ и Т-34. Танковые полки оказывающие поддержку имели только танки Т-26. Однако дивизии сопутствовал успех. В первом эшелоне наступали 652-й и 665-й полки. Наступающие подразделения сразу попали под фланговый артиллерийский, минометный и пулеметный огонь со стороны Кой-Асана и Дальн. Камыши. Тем не менее два батальона 652-го сп продвинулись к высоте 56,5 в глубину обороны немцев. Однако в глубине обороны противника передовые батальоны 404-й сд попали под сильный артиллерийский и минометный огонь противника, понесли значительные потери. К утру 28 февраля батальоны отошли на линию главных сил дивизии. В материалах расследования неудачи 404-й сд указывалось, что во 2-м сб вернулся 21 человек в главе с комиссаром Задорожным, в 3-м сб – 8 человек с командиром батальона лейтенантом Жирновым и командиром роты лейтенантом Овчинниковым. По существу эти батальоны были уничтожены. На скатах высоты 66,3 на небольшом пространстве скопились под огнем противника: 633-й и 716-й сп 157-й сд, 643-й и 655-й сп 404-й сд. Более того, раньше предусмотренного времени вперед начали продвигаться подразделения 398-й сд. В итоге на восточные скаты выс. 66, 3 вышел 826-й сп 396-й сд. В сообщении ОО НКВД указывалось: «Сильный огонь противника вызвали в частях растерянность и неорганизованный отход одной части за другой». В итоге было потеряно много стрелкового оружия и минометов.

Утром 27 февраля наконец началось наступление Крымского фронта. 51А должна была наносить главный удар, 44А наступала на второстепенном направлении. 44А не получила поддержки танковых бригад с тяжелыми КВ и Т-34. Танковые полки оказывающие поддержку имели только танки Т-26. Однако дивизии сопутствовал успех. В первом эшелоне наступали 652-й и 665-й полки. Наступающие подразделения сразу попали под фланговый артиллерийский, минометный и пулеметный огонь со стороны Кой-Асана и Дальн. Камыши. Тем не менее два батальона 652-го сп продвинулись к высоте 56,5 в глубину обороны немцев. Однако в глубине обороны противника передовые батальоны 404-й сд попали под сильный артиллерийский и минометный огонь противника, понесли значительные потери. К утру 28 февраля батальоны отошли на линию главных сил дивизии. В материалах расследования неудачи 404-й сд указывалось, что во 2-м сб вернулся 21 человек в главе с комиссаром Задорожным, в 3-м сб – 8 человек с командиром батальона лейтенантом Жирновым и командиром роты лейтенантом Овчинниковым]. По существу эти батальоны были уничтожены. На скатах высоты 66,3 на небольшом пространстве скопились под огнем противника: 633-й и 716-й сп 157-й сд, 643-й и 655-й сп 404-й сд. Более того, раньше предусмотренного времени вперед начали продвигаться подразделения 398-й сд. В итоге на восточные скаты выс. 66, 3 вышел 826-й сп 396-й сд. В сообщении ОО НКВД указывалось: «Сильный огонь противника вызвали в частях растерянность и неорганизованный отход одной части за другой». В итоге было потеряно много стрелкового оружия и минометов. 404сд понесла наибольшие потери в боях с 27 февраля по 4 марта - 3831чел..

В качестве причин больших потерь назывались «большая скученность боевых порядков в результате потери ориентировки рядом командиров частей» и нарушение взаимодействия с артиллерией, «отсутствие артиллерийского наступления». В материалах расследования потерь 404-й сд указывалось: «Большое количество личного состава погибло на минных полях пр-ка, в том числе и саперы. В сообщении ОО НКВД дополнительно отмечалось: «Вырытые окопы были заполнены водой, вследствие чего бойцы и командиры ими не пользовались». Как показало расследование, командир дивизии находился на КП в ДОТ на переднем крае Ак-Монайских позиций и на протяжении боя не перемещался. По итогам разбирательства с высокими потерями 404-й сд были отстранены командир дивизии полковник П.П. Мотовилов и комиссар соединения Титов (позднее должность сохранил). Командир 652-го сп майор М.Н. Матвеев – отдан под трибунал.

Новое наступление началось 13 марта 1942 г. Погода, на улучшение которой так надеялись в войсках Крымского фронта, резко испортилась, начались дождь и мокрый снег. К утру следующего дня 44-я армия марта наконец добилась частичного успеха в борьбе с немецким «угловым столбом» в районе Кой-Асана. 302-я гсд во взаимодействии с 157-й сд в 10.30 15 марта овладела селением Крым-Шибань, как отмечалось в оперсводке, «представлявший к этому времени груду развалин, заваленную трупами немецких солдат 122 пех. полка и 114 ап 46 пд». Потери 404сд также участвовавшей в атаке составили около 400 человек.

К началу немецкого наступление против частей Крымского фронта 404сд была выведена во второй эшелон, однако артполк этой дивизии остался на позициях первого эшелона поддерживая части 63гсд и 276сд.

Утром 8 мая 42г. началось немецкое наступление против частей Крымского фронта. После мощного удара артиллерии и авиации немецкие войска приступили к штурму позиций дивизий занимающих оборону в первом эшелоне 44А. К 14:00 оборона 276сд и 63гсд была в целом взломана. Контрудар по левому флангу ударной группы противника 9 мая на который надеялось командование фронта не оказал существенного влияния. Введенная в прорыв вдоль побережья Черного моря моторизованная бригада Гроддека развивала наступление в глубину обороны наших войск. Штаб 44А Черняка оказался под ударом немецких войск и ему пришлось спешно менять свое расположение. Управление частями армии было фактически потеряно. На участок прорыва выдвигалась из резерва фронта 72кд. В течении 9 мая не проявив должной стойкости дивизия начала отход на восток с рубеж Кобуш-Убе, Сейтджеут. Также 10 мая в 44А передавались 12 и 143сбр. Однако эти меры были запоздалыми. В созданный прорыва командующий немецкой 11А Манштенй также вводил резервы (170пд, 22тд). Бригада Гроддека, двигаясь вдоль приморской дороги, встречая слабое сопротивление, уже к вечеру 9 мая вышла в район совхоза Кенегез. Т. е. оказалась буквально в двух шагах от Турецкого вала.

Штаб 44А отходил к Султановке, где в 6.00 12 мая С.И. Черняк встречается с Д.Т. Козловым и Л.З. Мехлисом в штабе 156сд (т. е. уже после отданного 72-й кд приказа отходить за Турецкий вал). Здесь командующий 44-й армии лично получает приказ о «немедленном отводе всех частей армии за Турецкий вал». В ночь на 13 мая части 44А отходили на Турецкий вал и за него. Впрочем оборона наших войск на Турецком валу была уже прорвана. В 2.00 ночи 14 мая следует директива № 01051 штаба Крымского фронта с приказом занять оборону Керченского обвода. Фланги обвода опирались на оз. Чокракское, оз. Чурубашское и Камыш-Бурун, а проходил он через Багерово и господствующие высоты к западу от Керчи. Как позднее писал в своем докладе о действиях 44-й армии А. Житник: «Никаких заранее подготовленных оборонительных сооружений этот рубеж не имел». Также армия потеряла значительную часть своей артиллерии. Утром 13 мая оставила Марфовку отошла к Сараймин. Несмотря на все усилия удержать рубеж Турецкого вала нашим войскам не удалось. К 14 мая остатки войск Крымского фронта отходили на Керченский обвод. К утру 14 мая в составе 44А фигурировали только остатки 156сд и 72кд и сборные отряды из разных частей. 14-15 мая шли бои в районе Керчи, после чего остатки наших войск отходили к Еникале где проходила эвакуация на Тамань. Переправа проходила под ударами противника с воздуха. Как указывалось в отчете СКФ переправа шла толпой. Номеров переправлявшихся частей не было. Большую часть техники и артиллерии еще остававшихся у советских войск пришлось бросить или уничтожить. К исх. 19 мая эвакуация была завершена.

После эвакуации на Тамань из остатков эвакуировавшихся войск было начато формирование 6 дивизий. Согласно директиве Ставки ВГК № 170426 командующему войсками Северо — Кавказского фронта о формировании и доукомплектовании соединений фронта от 1.06.1942 18.00: … 4. Обратить на укомплектование формируемых шести дивизий [77, 138, 156, 157, 236, 302] остатки 63, 400, 404, 271, 276, 390, 396, 398, 320, 224-й стрелковых дивизий и 12-й, 143-й стрелковых бригад».

Официально расформирована 14 июня 1942г..